La reproducción de las Clemmys guttata

En Abril-Marzo de este año el macho y la hembra tonteaban. El macho perseguía a la hembra y ella huía. Hasta que un día los pillé apareándose.

 

Poco después, a finales de Mayo, la hembra cambió de comportamiento: a menudo me la encontraba caminando por la parte terrestre. Cuando detectaba que la observaba volvía al agua. En la naturaleza, cuando necesitan desovar, se desplazan hacia los lugares de puesta, a veces a cierta distancia del agua. Podría ser que quisiese desovar?
Un día la cogí y la palpé a nivel inguinal. A pesar de que el espacio es muy estrecho conseguí pasar los dedos meñiques. La ladeé un poco a derecha e izquierda y me pareció palpar huevos, pero ni mucho menos estaba seguro.

Esta especie acostumbra a empezar la puesta al anochecer y a lo largo de la noche. Por tanto, cada día, cuando volvía del trabajo cerca de las 21:00 daba un vistazo al estanque. También a medianoche con una linterna, intentando no asustar al vecindario.
El día 20 de Mayo, a las 21:00 la hembra estaba cavando un nido. La filmé durante todo el proceso, hasta las 1:30, a un metro de distancia más o menos. Durante todo este rato me di cuenta de la fauna nocturna que corre por los alrededores del estanque (mosquitos, babosas, caracoles, arañas, hormigas, tarentolas...). La parte final de tapar el nido se hizo eterna. A mí ya me parecía suficientemente camuflado, pero ella no se daba por satisfecha. Hacía una pausa, parecía que acababa... pero  no.

Hembra  desovando de noche

Tapando el nido con las extremidades posteriores

Hizo el agujero entre las hierbas

Mientras tapaba el nido tuve tiempo de pensar que hacer, si dejar los huevos en el nido para que se incubasen de forma natural o bien utilizar la incubadora. Finalmente opté por la incubadora. El problema en el estanque es que la tortuga no tiene donde escoger, la parte terrestre es la que hay. En la naturaleza pueden escoger entre substratos más o menos húmedos, con más o menos cobertura arbórea, etc. El sitio donde hizo el nido era a pleno sol y la tierra en aquella zona se seca mucho en verano.

Geographic variation in reproduction in a freshwater turtle (Clemmys guttata). Jacqueline D. Litzgus and Timothy A. Mousseau. http://www.laurentian.ca/NR/rdonlyres/F98DC713-A788-4A95-8CBA-C23BE8EC11DF/0/LitzgusMousseau2006Herpetol62_132140.pdf

Según este artículo se cree que no escogen el lugar de puesta en función de un determinado tipo de substrato o hábitat sino que escogen el sitio que reúne las mejores características para la incubación. En determinadas zonas esto se corresponde a substratos de hojarasca o madera en descomposición en zonas sombreadas, bajo cobertura arbórea. A veces incluso bajo el musgo. En cambio en el norte escogen pequeñas depresiones con tierra entre zonas graníticas. En el centro de su área de distribución escogen zonas despejadas entre los árboles.

Había 4 huevos. Utilicé una incubadora Jaeger con vermiculita como substrato de incubación. Pude dos huevos a 30ºC y dos a 25,5ºC. La humedad a ojo pero tirando a alta. Al principio la cosa prometía ya que apareció una mancha más clara característica de los huevos fértiles. Desgraciadamente perdí las fotos de este momento.

Unas dos semanas más tarde mi suegra me comentó que una tortuga había estado haciendo un agujero por la tarde. Había un nido, pero tan disimulado que de no ser por la conversación casual no lo hubiese detectado nunca. En contra de lo que es habitual para la especie lo hizo durante la tarde. Había 3 huevos. Puse uno a 25,5ºC y los otros dos a 30ºC.

En esta especie, como en muchas otras, el sexo de las crías lo determina la temperatura de incubación en un determinado momento. En este caso sigue la modalidad en que a elevadas temperaturas se obtienen hembras y a bajas temperaturas machos. Escogí más hembras que machos ya que la convivencia de varios machos en un mismo estanque es difícil.

A mediados de Agosto, cuando se acercaba el momento de la eclosión, miré los huevos a contraluz, con una linterna. ME llevé una decepción ya que solo uno de los huevos parecía haberse desarrollado correctamente.

Huevo infértil

A diferencia del anterior si que parece que hasta cierto momento se había desarrollado el embrión, pero ha estas alturas debería ser mucho más grande. Todos los huevos excepto los de las otras dos fotografías aquí expuestas tenian este aspecto. los incubé un timepo más pero se pudrieron.

De este último huevo, incubado para macho, nació una maravilla de tortuga

Detale de la protuberancia que utilizan para romper el huevo

No puse al pequeño en el estanque con las adultas, preferí tenerlo más controlado en un depòsito pequeño, de más o menos 1 metro de largo por 0,5 de ancho. Hay plantas, piedras, troncos...Unos 20 cm de agua.
La fotografía con la planta es un montaje, nunca la vi fuera del agua. De hecho, prácticamente tampoco la veía dentro del agua. Se esconde mucho y lo hace muy bien. Estuve unos días sin verlo y me puse a buscarlo. Tuve que sacar todas las piedras, troncos y plantas hasta que lo encontré entre las raíces. Es extremadamente tímido. Le ofrecí comida aparte (un gusano!) y no la tocó. No sé si comió algo desde que nació. En el depósito había larvas de mosquito y crías de caracoles acuáticos de los que se podría haber alimentado. También tenía las reservas del saco vitelino.
Me imagino que un animal de este tamaño tiene muchos enemigos dispuestos a comérselo y por esto se comporta así.
Ahora lo tengo hibernando en un cubo con poca agua y una planta con sus raíces, a modo de escondite (y también para evitar ahogos accidentales). Lo tengo en un cobertizo al aire libre donde hace frío pero no hiela.
No sé qué falló durante la incubación. Creo que podría ser la humedad ya que la vermiculita tendía a secarse, especialmente a 30ºC.

Actividad hibernal

Esta mañana había hielo en el cristal del coche y el termómetro marcaba una temperatura de +2ºC. El estanque no se ha llegado a helar, pero lo hará  por poco que bajen las temperaturas . Pues unas horas más tarde, a mediodía, he visto a la hembra entre la vegetación observándome. He tocado el agua para sentir lo fría que estaba y realmente sorprende que una tortuga este activa (aunque poco) a tan bajas temperaturas.

Al que hace días que no veo es al macho. La última vez fue el  8 de Diciembre. Estaba encima de un tronco aunque no hacía sol (aunque en la foto lo parezca). En invierno normalmente las veo bajo el agua sacando la cabeza, pero raramente salen del todo al exterior. Aquel día decidió salir y se ganó una foto.

 

Los ectotermos son sorprendentes. El año pasado una Langosta mediterránea (Anacridium aegyptium) decidió pasar el invierno detrás de un salabre apoyado en una ventana. No pude evitar poner un trozo de material aislante para protegerla un poco más y ella lo utilizó de refugio. Pasó allí todo el invierno. Como las tortugas no estaba permanentemente inactiva sino que los días de sol salía a calentarse. Salía pero no cambiaba nunca de sitio. Cuando el sol desaparecía, volvía a esconderse. A finales de Febrero emprendió el vuelo. Ojalá tuviese suerte.

La pulga de agua (Daphnia sp)

Las pulgas de agua son unos crustáceos que se alimentan de algas microscópicas. Solté unas cuantas en el estanque ya que el agua se volvió verde a a los pocos dias de instalarlo. Son un remedio rápido, eficaz y ecológico contra este tipo de algas. A les dos semanas de ponerlas, el agua volvía a estar transparente. Utilicé Daphnia magna, una de las más grandes, que llega a los 3 mm. de manera que se ve a simple vista. Nada formando grupos. No conseguí hacer ninguna foto decente de estos grupos .

Son pequeñas pero no pasan la malla de un salabre

Pulgas de agua en un bote de cristal

El problema de las pulgas es que los peces se las comen. Puse algunos para controlar a los mosquitos y eliminaron a las Daphnias. No se si sería possible la coexistencia si hubiesen pocos peces (los míos criaron y había cierto número) y tampoco se si entonces estos serían tan eficaces contra los mosquitos o más bien se dedicarían a las pulgas. Curiosamente , a pesar de que desaparecieron las pulgas, no aparecieron las algas microscópicas otra vez. Me imagino que por una cuestión de nutrientes ya que la vegetación se había desarrollado mucho.

Calidad del agua

Inicialmente hice un filtro casero. Se trataba de una bomba Eheim colocada dentro de una botella de agua de 5lt con la base recortada, espumas de filtro y una malla de plástico cosida con bridas, de manera que se forzaba al agua a pasar por las espumas. La cosa fue bien hasta que empezo a atascarse, especialmente cuando puse lenteja acuática en el estanque. Las raíces de las otras plantas se enredaron con la malla y las tortugas se refugiaban por la zona. Todo esto dificultaba la limpieza del filtro hasta que un dia se atascó definitivamente. Desde entonces las plantas se encargan de la filtración. Y lo hacen muy bien. El agua está cristalina y los controles periódicos de amoníaco, nitritos y nitratos siempre salen correctos. En algún lugar hay bacterias nitrificantes que hacen su trabajo. La baja densidad de animales y el cuidado que tengo a la hora de alimentarlos, evitando dejar restos, ayuda.

Las plantas se encargan de la filtración y proporcionan refugio a las tortugas

Respecto a los niveles de oxígeno, tengo la sensación de que son correctos, pero no lo he comprobado. Me gustaría hacerlo pero no creo que sea fácil a nivel amateur.

En un estanque el agua se oxigena sobretodo por difusión a partir de la atmósfera y por fotosíntesis.  Si el agua se mueve, especialmente si choca contra piedras o forma burbujas, aumenta el paso de oxígeno atmosférico al agua.  En mi estanque el agua no está en movimiento ya que no hay bomba. Las plantas acuáticas del fondo hacen fotosíntesis. Cuando el filtro dejó de funcionar no observé signos de falta de oxígeno. Dudé sobre volver a conectar o no la bomba, pero era verano y tenía curiosidad por comprobar si el agua estratificaba o no. Una bomba impediría la estratificación térmica de las capas de agua. Lo que hice fue colocar un aireador de acuario. Forma una columna de burbujas pero no mueve tanto el agua como lo haría una bomba.

Burbujas del aireador

Si no hubiese oxígeno los peces morirían y también las bacterias nitrificantes. El agua olería mal y aumentarían los niveles de amoníaco, habría fermentaciones... nada de esto ha ocurrido.

La duda está en si los niveles de oxígeno son normales o bajos. Nunca he visto a los peces boquear, ni en invierno ni en verano, ni por la madrugada cuando el agua contiene menos oxígeno debido al consumo por parte de las plantas durante la noche.

Hay ciertas situaciones que pueden disminuir el oxígeno de un estanque. Por ejemplo si se hiela la superficie del agua impidiendo el paso del oxígeno atmosférico. Esto no supone un problema en mi caso. A pesar de que el estanque se hiela a menudo durante las noches de invierno, de día deshiela, al menos parcialmente. El tiempo máximo que ha estado congelado de forma continuada desde que lo instalé ha sido de 4 dias. El aireador también deja una ventana en el hielo que no se congela.

Estanque congelado una mañana de invierno

Otra situación que reduce el oxígeno del estanque es la descomposición de materia orgánica. Un ciruelo pierde las hojas sobre el estanque en otoño. A pesar de que recojo gran parte de las hojas con un salabre, algunas acaban en el fondo. No se trata de gran cantidad de hojas pero algo de descomposición hay.

La estratificación del agua también puede reducir el oxígeno. En el estanque se forman dos capas a diferente temperatura y por tanto densidad.  El agua circula de forma independiente en cada capa. La del fondo no se mezcla con la más superficial que es la que se oxigena. Si además en el fondo hay materia orgánica en descomposición, es posible que la capa del fondo esté anóxica.

Estoy midiendo las temperaturas para ver que pasa en invierno pero en verano no hubo una clara estratidicación. Es de prever que tampoco ocurrirá en invierno.

Si hubiese muchas algas microscópicas de las que hacen que el agua se vea verde, podría haber anoxia de noche ya que entonces consumen oxígeno. También consumirian oxígeno si muriesen de forma masiva.

Si hubiese un número importante de peces podría ser problemático en verano, cuando el agua caliente contiene menos oxígeno y los peces consumen más. En el estanque hay pocos peces y de especies de pequeño tamaño. 

Si por algún motivo el agua tuviese poco oxígeno, afectaría a las tortugas? Creo que no.

Durante el verano,  no afectaría ya que no tienen ninguna dificultad para practicar la respiración pulmonar y la respiración extrapulmonar en esta época del año tiene poca importancia. La respiración extrapulmonar es la que se da cuando el intercambio de oxígeno/CO2 tiene lugar entre piel/membranas mucosas y agua en lugar de pulmones y aire.

Durant el invierno, los niveles de oxígeno del agua tienen más importancia. Clemmys guttata normalmente hiberna bajo el agua y puede pasar meses sin salir a respirar (no es así en mi caso). Utiliza la respiración extrapulmonar, en este caso se cree que cloacal (otras especies lo hacen por la faringe o la piel). Al estar a bajas temperaturas su metabolismo está muy deprimido y las necesidades de oxígeno son mínimas, tanto, que con el poco oxígeno que absorven por esta via ya tienen suficiente. Esto siempre y cuando el agua tenga unos niveles de oxígeno normales. Pero incluso cuando esto no es así,  Clemmys guttata puede sobrevivir. En su hábitat a menudo hiberna en estanques poco profundos, de aguas estancas, que se congelan durante meses y con abundante materia orgánica en descomposición.  Precisamente porque a menudo hiberna en este tipo de estanques, que tienen tendencia a quedarse sin oxígeno, se cree que Clemmys guttata pertenece al grupo de las tortugas que toleran la anoxia.

Cuando el agua no contiene suficiente oxígeno para satisfacer las necesidades de la tortuga por respiración cloacal, o cuando se agota el oxígeno del agua, la tortuga cambia a metabolismo anaerobio. Como logra una tortuga vivir sin oxígeno  (algunas especies hasta 5 meses) es un tema fascinante en el que el caparazón de la tortuga juega un papel determinante. Adjunto algunos links sobre el tema:

Hibernation: Poikilotherms (Storey) http://http-server.carleton.ca/~kbstorey/417-r-els.pdf

Physiology of hibernation under the ice by turtles and frogs (Jackson and Ultsch) http://www.mnf.uni-greifswald.de/fileadmin/Zoologisches_Museum/Hildebrandt/Dokumente/Hibernation_under_Ice_Frogs_Turtles_Jackson_2010.pdf

 Life in a shell: A Physiologist's View of a Turtle (Donald C. Jackson)

Por lo tanto por ahora mantengo el estanque con un aireador y las plantas. Intentaré poner un tubo con más salidas de aire para mejorar la aireación, pero me gustaria evitar poner una bomba para no perder el gradiente de temperatura que se forma en el agua en verano, en las horas más calurosas.

Per cierto que ayer vi a la hembra. No la veía desde primeros de Noviembre. Estaba entre las plantas, con la cabeza fuera, observando. He descubierto que ahora está mucho más superficial, a unos 10-15cm. No creo que el hielo la alcance, pero francamente estaría más tranquilo si estuviese a un nivel algo más profundo.

Nuevo escondite de la hembra, bajo unos lirios, en la parte inferior izquierda

Profundidad del estanque y temperaturas de Agosto a diferentes niveles

El estanque tiene dos niveles, uno a 50 cm. y otro a 20-30 cm. Para decidir la profundidad del estanque me he basado en la información que he encontrado en algunos artículos y libros. Entre ellos:

Habitat and Temperature Selection of Clemmys guttata in a Northern Population (Jacqueline D.Litzgus and Ronald J.Brooks)

The ecology of overwintering among turtles: where turtles overwinter and its consequences (Gordon R. Ulstch) http://www.seaturtle.org/PDF/Ultsch_2006_BiolRevCambPhilosSoc.pdf

COSEWIC Assessment and Update Status Report on the Spotted Turtle Clemmys guttata in Canada http://dsp-psd.pwgsc.gc.ca/Collection/CW69-14-382-2004E.pdf

El libro “Turtles of the United States” (Ernst and Lovich)

Segun estas fuentes, en libertad viven e hibernan en aguas poco profundas. En el norte la hibernación es muy larga, de hasta 7 meses. Pasan más de la mitad de su vida hibernando. En Pennsylvania hibernan en estanques o en riachuelos a 10-25 cm de profundidad.   Al ser poco profundos, de deshielan rápidamente en primavera i también en los días cálidos de invierno, interrumpiendo temporalmente la hibernación de las tortugas. En Maryland hibernan en estanques de unos 4,5mt de longitud y que en el centro llegan a profundidades de 60-90 cm. Las tortugas seleccionan las zonas entre 10-15 cm en la periferia del estanque. En Florida posiblemente no hibernan.

En mi caso creo que la situación se parece más a la de las poblaciones del sur: Hibernan pero no de forma continuada si las condiciones climatológicas son favorables. Aún por estas fechas veo al macho cada día. Normalmente a partir de mediodía. Cuando se esconde, lo hace bajo las raíces de una Typha angustifolia  a unos 15-20cm. A la hembra no la veo desde el 8 de Noviembre. Sé que hiberna en una zona más profunda, a unos 30 cm. entre las raíces de otra Typha y hojarasca.






El año pasado incluso vi a una de las tortugas nadar lentamente bajo el hielo en el mes de enero. Más adelante, también en enero pero ya sin hielo y con sol, se dejaban ver. Muy diferente de la  hibernación de 7 meses de Ontario.

Movendose bajo el hielo

Para facilitar el paso de un nivel a otro, hay piedras. La salida a la parte terrestre sigue un suave desnivel. La idea es facilitar la movilidad de las tortugas cuando no están muy ágiles debido a las bajas temperaturas. En climas más fríos, donde la tortuga puede pasar semanas o meses con poco o incluso sin oxígeno, una salida fácil del agua es importante ya que despiertan muy letárgicas.

La profundidad del estanque influye en la temperatura del agua. Me interesaba especialmente ver como afectaba el calor al agua a diferentes profundidades ya que en ocasiones los veranos son bastante calurosos. Medí la temperatura en la parte más profunda (50 cm) y en la parte más superficial (10cm). Utilizé los data loggers de Signatrol, configurados para medir la temperatura cada hora.

http://www.signatrol.com/Products.aspx?i=1




Cápsula del data logger

Data loggers dentro del agua a 10 i 50 cm

1-15 de Agosto a 10 cm

1-15 de Agosto a 50 cm

Del 15 al 31 de Agosto a 10cm

Del 15-31 de Agosto a 50cm

El estanque no está en una zona especialmente sometida a vientos ni hay bomba alguna que mueva el agua. Durante el mes de agosto, las temperaturas más elevadas a cualquier profundidad se dieron entre las 16:30 y les 18:00. Las más frías, también a cualquier profundidad,  entre las 8:30 y las  10:00. En las horas frías la temperatura a  10 y 50 cm.de profundidad era similar.  En las horas calurosas había entre  2 y 7 grados de diferencia. Parecería que en verano hay cierta estratificación térmica de las capas de agua durante el día, pero de noche desaparece. Imagino que sería necesaria una mayor profundidad y volumen de agua para que fuese más marcada de día y se mantuviera también de noche. http://ohioline.osu.edu/a-fact/0007.html

La temperatura máxima del mes se dio el 19 de Agosto a las 17:00. Se alcanzaron los 31,61ºC a 10 cm  y los 24,63ºC a 50cm. Una diferencia de 6,98ºC. Esto es interesante porque significa que a pesar de la poca profundidad del estanque , la tortuga tuvo opción de desplazar-se a aguas más frescas y que allí la temperatura no era excesivamente alta en el día de más calor del verano. La temperatura más elevada a 50cm de profundidad fué de 25,64ºC el dia 21 de Agosto entre las 18:00 y las 20:00.

 En un estudio que se hizo en Pennsylvania se vio que estivan cuando la temperatura del agua alcanza los 30ºC. Pueden hacerlo en hábitats acuáticos (fondo del estanque, nidos de rata almizclera) o en tierra, enterradas o escondidas bajo la vegetación. Pueden estivar hasta 100 días.

En mi estanque solo una vez me pareció que el macho estivase. Fue hace dos años y no medí las temperaturas. En pleno verano estuvo dos semanas desaparecido hasta que, casualmente, lo encontré entre la hojarasca , semienterrado, en una zona sombreada de la parte terrestre del estanque. No lo ha repetido. Lo que sí se da es una disminución muy marcada de la actividad durante el verano. Entonces solo las veo por la mañana. I también cuando, cada tres días, riego el estanque pasa compensar las pérdidas de agua por evaporación. Esto las activa mucho: nadan para arriba y para abajo, y a menudo caminan por la parte menos profunda del estanque. 

El estanque de las tortugas

Mantengo dos tortugas de esta especie en un estanque exterior durante todo el año. En invierno el estanque se hiela y a menudo nieva. De todos modos esta tortuga alcanza latitudes muy al norte: Quebec, Ontario, Vermont, Maine, New Hampshire...donde los inviernos son muy fríos. El diseño del estanque tiene en cuenta las necesidades de esta especie durante la hibernación (profundidad, vegetación, facilidad para salir...)

Hibernando bajo el hielo

           
Respecto al calor, según la literatura esta especie no lo tolera bien. De todos modos también viven en Florida, en el sur de los EEUU. En mi caso no ha habido ningún problema, aunque durante todo el verano y especialmente en plena canícula se las ve mucho menos. La abundante vegetación estival crea zonas donde prácticamente no da el sol , siendo allí donde las veo. He medido las temperaturas en el fondo del estanque en los días más calurosos de este verano, y no han pasado de 26ºC.

Vegetación en su máximo crecimiento en verano

                                   

El estanque se ha hecho con lona de PVC. Lo que me gusta del sistema de la lona es que se adapta al relieve del terreno , dando mucha libertad en el momento de diseñar los espacios, y permite construir el estanque más rápido que usando hormigón. La parte negativa es el precio. Forma niveles, el primero a 50 cm de profundidad, otro a 20 cm i la continuación sube con un ligero pendiente hasta llegar a nivel del suelo. Esta especie vive en aguas poco profundas, motivo por el cual no paso de los 50 cm.
A modo de substrato he utilizado arena fina, de la que venden en los almacenes de materiales de construcción. Hay un grosor de 5 cm. También hay piedras en los puntos donde tengo que superar desniveles. La arena sirve de substrato para las raíces de las plantas y crea un fondo muy natural para las tortugas. El plastrón no sufre abrasiones y en la arena hay crecimiento de algas y viven bacterias e invertebrados. Estéticamente el aspecto es mucho más natural que el de un fondo de plástico, grava u hormigón. Aunque parezca que favorece la acumulación de detritus, creo que en realidad ayuda a su eliminación ya que permite que se establezcan microorganismos e invertebrados

Comiendo una lombriz



                                           

En el estanque no hay ningún sistema de filtración artificial. Las raíces de las plantas y las bacterias que viven en el estanque son las que filtran y limpian el agua. La baja densidad de tortugas y el hecho de ir con cuidado al subministrar alimento también son factores importantes. Se ha establecido un equilibrio y el agua se mantiene cristalina y, más importante, libre de amoníaco, nitritos y nitratos (realizo controles periódicos con test para acuarios)

Disfrutando de un ambiente naturalizado